Os corpos de frutificação têm entre 4-15 cm de altura, com um chapéu cónico que mede 2-5 cm de altura e 2-5 cm de largura no ponto mais largo. A superfície do chapéu possui covas e sulcos, formados pela intersecção de 12-20 sulcos verticais primários e sulcos verticais secundários mais curtos e esporádicos, além de sulcos horizontais. O chapéu está ligado ao estipe de forma semelhante a uma saia, aproximadamente a meio caminho do topo, com um seio de 1-2,5 cm de profundidade. Os sulcos são lisos e têm uma cor castanho-amarelada a castanho mel quando jovens, mas escurecem com a idade para castanho, castanho escuro ou preto. Quando jovens, os sulcos têm até 1 mm de largura e são planos com bordas afiadas, mas geralmente tornam-se arredondados, afiados ou erodidos com a idade. As covas são lisas e verticalmente alongadas. Inicialmente esbranquiçadas a castanho pálido quando imaturas, tornam-se castanhas, amareladas ou acinzentadas com a maturidade. O estipe frágil mede entre 2,5-11 cm de altura por 1-5 cm de espessura e é aproximadamente da mesma largura ao longo de todo o seu comprimento, ou afunila-se em direção ao topo. Ele é frequentemente escondido pelo chapéu quando jovem, mas cresce à medida que amadurece, muitas vezes desenvolvendo sulcos longitudinais rasos. Em condições quentes e úmidas, o estipe às vezes fica inchado, especialmente perto da base. De cor branca a branca acinzentada ou castanho aguado, sua textura às vezes é quase lisa, mas mais comumente coberta com grânulos esbranquiçados farinhentos que às vezes escurecem para castanho. Orson K. Miller comparou a textura do estipe com a de uma língua de vaca. A carne frágil, esbranquiçada a castanho aguado, tem entre 1-2 mm de espessura no chapéu oco e, às vezes, forma câmaras ou camadas perto da base. A superfície interna estéril do chapéu, entre branco e castanho, é coberta com grânulos farinhentos. Em depósito, os esporos são de um alaranjado amarelo brilhante. Ascosporos são lisos, elípticos e geralmente medem entre 20-25 por 12-16 µm. Ascos (células produtoras de esporos) têm oito esporos, são cilíndricos, hialinos (translúcidos) e medem entre 225-325 por 15-22,5 µm. Paráfises são septadas, cilíndricas com pontas arredondadas a em forma de clava, e medem entre 150-275 por 7-15 µm. Células hifais nas cristas estéreis são septadas, medindo entre 100-175 por 10-25 µm. Elas são firmemente compactadas em uma camada uniforme. As hifas terminais têm uma forma em clava para algo retangular, com uma ponta achatada a amplamente arredondada. Embora Morchella populiphila seja uma espécie comestível, não é tão valorizada como outras morchelas por causa de sua natureza frágil e seu sabor inferior.
