I corpi fruttiferi sono alti 4–15 cm (1,6–5,9 in) con un cappello conico che è alto 2–5 cm (0,8–2,0 in) e largo 2–5 cm (0,8–2,0 in) nel punto più largo. La superficie del cappello presenta fossette e creste, formate dall'intersezione di 12–20 creste verticali primarie e creste verticali secondarie più brevi e poco frequenti e creste orizzontali trasversali. Il cappello è attaccato al gambo in modo simile a una gonna, grossomodo a metà altezza, con un seno profondo 1–2,5 cm (0,4–1,0 in). Le creste sono lisce e color giallo-bruno a bruno miele da giovani, ma scuriscono con l'età a marrone, marrone scuro o nero. Quando sono giovani, le creste sono larghe fino a 1 mm e piatte con bordi affilati, ma solitamente diventano arrotondate, affilate o erose con l'età. Le fossette sono lisce e allungate verticalmente. Inizialmente bianche o marrone chiaro quando immature, diventano marroncine a giallastre o marrone grigiastro a maturità. Il gambo fragile misura 2,5–11 cm (1,0–4,3 in) di altezza per 1–5 cm (0,4–2,0 in) di spessore e ha una larghezza pressoché costante lungo tutta la sua lunghezza, o più sottile verso l'alto. Spesso nascosto dal cappello quando è giovane, diventa più lungo man mano che matura, sviluppando spesso solchi longitudinali superficiali. In condizioni calde e umide, il gambo a volte si gonfia, specialmente vicino alla base. Bianco a bianco sporco o marrone acquoso, la sua texture è occasionalmente quasi liscia ma più comunemente ricoperta di granuli bianchi farinacei che a volte si scuriscono a marrone. Orson K. Miller ha paragonato la texture del gambo a quella di una lingua di mucca. La carne fragile, biancastra a marrone chiaro acquoso è spessa 1–2 mm nel cappello cavo, e a volte forma camere o strati vicino alla base. La superficie interna sterile del cappello, bianca a marrone sporco, è ricoperta di granuli farinacei. In deposito, le spore sono di un brillante arancione giallastro. Le ascospore sono lisce, ellittiche, e misurano tipicamente 20–25 per 12–16 µm. Gli aschi (cellule portatrici di spore) sono a otto spore, cilindrici, ialini (traslucidi), e misurano 225–325 per 15–22,5 µm. Le parafisi sono settate, cilindriche con punte arrotondate a claviformi e misurano 150–275 per 7–15 µm. Le cellule ifali su creste sterili sono settate, misurano 100-175 per 10-25 µm. Sono strettamente impacchettate in uno strato uniforme. Le ife terminali hanno forma claviforme a leggermente rettangolare con una punta appiattita a largamente arrotondata. Sebbene la Morchella populiphila sia una specie commestibile, non è molto apprezzata come altre spugnole a causa della sua natura fragile e del suo sapore inferiore.
